Transtornos producidos por setas comustibles

Gracia Sánchez P. y Garzarán Teixeiro A.

Servicio de Medicina Interna. Hospital “Obispo Polanco”. Teruel.

RESUMEN

El consumo de setas ha aumentado considerablemente en las últimas décadas por el incremento de la afición a la naturaleza y a la micología (sobre todo por parte de la población urbana) con el aumento tanto de las verdaderas intoxicaciones, como de las reacciones adversas y las patologías relacionadas con las toxiinfecciones alimentarias. Asimismo han aparecido nuevos cuadros tóxicos producidos por especies comestibles muy cotizadas gastronómicamente.

El objetivo es describir los trastornos causados por las setas comestibles y los principales síndromes por la importancia y amplitud de su consumo dada tanto su recolección por los aficionados -Tricholoma equestre- como por su comercialización y venta: género Morchella y Lentinus edodes “shitake”.

INTRODUCCIÓN

El reino de los hongos o reino Fungí está constituido por un gran grupo de organismos eucariotas caracterizados por su heterotrofia respecto al carbono orgánico, porque se alimentan por absorción de nutrientes y por reproducirse sexual y asexualmente a través de la producción de esporas. Desde la más remota antigüedad, han sido consumidos por los humanos y también usados para la elaboración de alimentos mediante procesos de fermentación. Paralelamente, el hombre comprobó que un elevado número de ellos resulta tóxico.

Tomando en consideración que la práctica totalidad de los hongos silvestres o cultivados objeto de consumo gastronómico se encuentra aceptablemente delimitada, en este trabajo nos referiremos exclusivamente a los llamados hongos superiores encuadrados en las clases Homobasidiomycetes e Hymenoascomycetes, singularizados porque sus estructuras reproductivas (científicamente esporóforos) producen esporas de origen sexual en el exterior de unas células llamadas basidios en el caso de los primeros y en el interior de otras denominadas ascas tratándose de los segundos. Los esporóforos de estos hongos reciben vulgarmente el nombre de setas  y son la parte del organismo que recogemos con fines gastronómicos.

El consumo de setas ha aumentado considerablemente en las últimas décadas por el incremento de la afición a la naturaleza y a la micología, sobre todo por parte de la población urbana. Si bien la formación impartida por las sociedades micológicas influye significativamente en que no haya un aumento paralelo de las intoxicaciones, el número de éstas comienza a ser relevante. El Servicio de Información Toxicológica del Ministerio de Justicia del Gobierno de España (SIT), en su página web indica la existencia en 2013 de 178 intoxicaciones por setas de un total de 77.000 intoxicaciones recogidas (0,23%) y se encuentran distribuidas por toda la geografía nacional, sin limitarse a las zonas tradicionalmente micófagas de Cataluña y Euskadi. Es muy difícil conocer la incidencia real de intoxicaciones porque la mayor parte se resuelve en el domicilio y sólo llegan a los Centros Sanitarios las más graves; se distribuyen de la siguiente forma: 30% de intoxicaciones graves con afectación hepática, fundamentalmente Amanita phalloides, Lepiota brunneoincarnata y otras lepiotas de la sección Ovisporae, otro 52 % son gastroenteritis de severidad variable, un 20% se atribuye al resto de los síndromes tóxicos fúngicos entre los que incluimos un 1% de trastornos causados por especies comestibles¹.

Las intoxicaciones por setas tienen una clara agrupación estacional, relacionada con las épocas de fructificación, en nuestro país fundamentalmente en el otoño, sobre todo si ha sido lluvioso y habitualmente alrededor del fin de semana. Afectan a todos los grupos de edad por consumirse preferentemente en el núcleo familiar, si bien hay que destacar el consumo por niños menores de 5 años que las recogen en parques o durante excursiones familiares al campo.

En la actualidad, la mayoría de los envenenamientos por ingesta de setas se debe básicamente -si excluimos el consumo voluntario con fines lúdicos- a la identificación errónea de especies apoyada en ocasiones en falsas creencias populares como el ennegrecimiento de la cuchara de plata por las setas tóxicas o la ausencia de toxicidad en las que crecen sobre la madera,… o  al parecido superficial con las imágenes de las abundantes páginas web y guías publicadas. Lo razonable es comer únicamente las especies que se conozcan con seguridad.

Con la globalización de nuestra sociedad, es frecuente encontrar en los mercados setas procedentes de cualquier lugar del mundo tanto frescas como enlatadas o desecadas, sea una sola especie o una mezcla de varias, lo que abre la posibilidad de intoxicaciones producidas por especies previamente no consumidas como Lentinus edodes= Lentinula edodes y el cuadro de Dermatitis flagelada que causa.

Un hecho destacable es la necesidad de actualización de los conocimientos, ya que hay distintas setas descritas en las publicaciones como comestibles en las cuales se ha demostrado posteriormente su toxicidad. Es el caso de Russula olivacea que causa un cuadro gastrointestinal sobre todo si se consume poco cocinada, hecho que invalida el dicho tradicional de que todas las rúsulas que no pican cuando se mastican son comestibles; al igual que el cuadro de hemólisis autoinmune producido por Paxillus involutus o el cuadro de Rabdomiolisis por Tricholoma equestre (seta de los caballeros) consumida desde la antigüedad,  que causó  la muerte de tres personas entre 1992 y 2001 en Francia².

Vamos a referirnos a las reacciones adversas causadas por setas comestibles, la toxicidad por el género Morchella, la Rabdomiolisis por setas y la Dermatitis flagelada por Lentinus edodes. 

A) Transtornos generales causados por setas comestibles

Las reacciones adversas por consumo de setas comestibles suelen ser leves y pueden ser atribuibles al consumidor, a la manipulación y almacenamiento de los hongos o a su contenido de sustancias propias o absorbidas del sustrato ³. Dentro de cada uno de los apartados se producen por varios mecanismos.Fig. 1: Marasmius oreades. Autor Eleazar Suárez.

1 Atribuibles al consumidor:

a: Inmunológico: dermatitis, asma bronquial o alveolitis extrínseca por inhalación esporal de los cultivadores de Pleurotus ostreatus y Agaricus bisporus.

Son menos frecuentes las secundarias a hipersensibilidad -alergias alimentarias-. Pueden ser causadas por cualquier hongo y la afectación gastrointestinal no suele ser la única manifestación acompañándose de síntomas cutáneos, respiratorios u otros. En 1994 tuvimos la oportunidad de estudiar una paciente que presentó náuseas, vómitos, dolor abdominal, sudoración y diarrea dos horas después de comer Marasmius oreades (Fig. 1) por primera vez⁴. Los test cutáneos con las distintas partes de la seta, los extractos de la misma y las esporas fueron negativos. Se obtuvieron niveles séricos elevados de IgG, IgM e IgA frente a las esporas. La IgE específica frente a las esporas fue negativa. El consumo de Boletus edulis le había producido la misma sintomatología, lo que sugiere un mecanismo etiológico relacionado.  Posteriormente determinamos⁵, con la misma técnica de enzimoinmunoanálisis, anticuerpos IgG, IgM e IgA específicos frente al extracto de esporas, en un grupo control sano, en el que no detectamos valores significativos de anticuerpos en ninguno de los integrantes. Michael W. Beug en 2013 NAMA Toxicology Committee Report, en la sección  de North American Mushroom Poisonings refiere episodios de edema oral, faríngeo y disnea aguda tras el contacto en los labios con Crepidotus cf. applanatus  y Boletus pulcherrimus, en personas que toleraban perfectamente otros hongos. Estos síntomas no se produjeron en ningún otro comensal del grupo⁶. Se resolvieron con tratamiento esteroideo.             

b: Componentes de difícil digestión: Los hongos son ricos en quitina, polisacárido nitrogenado de difícil digestión, y manitol. Poseen también azúcares como la trehalosa que precisa trehalasa para su degradación, existiendo pacientes con déficit de esta enzima lo  cual les impide su digestión desarrollando una diarrea fermentativa si consumen hongos.

Son frecuentes la aparición de trastornos digestivos, en general mal definidos, asociados al consumo de Armillaria mellea, Macrolepiota venenata, Lepista paneolus⁶. 

2 Atribuibles a la manipulación y almacenamiento:

a: Contaminación por gérmenes causantes de toxiinfección alimentaria, básicamente los habituales Staphylococcus spp., Salmonella spp., etc⁷.

b: Botulismo, específicamente Clostridium botulinum, cuya toxina puede estar presente en conservas caseras, muy peligrosas por la deficiente esterilización que conllevan los métodos tradicionales.

3 Atribuibles a tóxicos propios o absorbidos del sustrato:

a: Cuadros clínicos producidos por la ingesta de setas crudas o poco cocinadas, debidos a la presencia de toxinas termolábiles en algunas de ellas. Las más frecuentes son: hemolisinas, habituales en numerosos ascomicetos y varias especies del género Amanita. En Flammulina velutipes se han detectado cardiotoxinas.

b: Un número bastante elevado de setas contiene sustancias tóxicas bien conocidas, en ocasiones detectables organolépticamente, pero en cantidades insignificantes y por tanto incapaces de producir siquiera trastornos reseñables con la ingesta periódica y en cantidades normales. Por habituales merecen reseñarse: ácido cianhídrico y benzoaldehido que es el responsable del característico olor a almendras amargas de Marasmius oreades, Clitocybe gibba y otras especies del género.Fig. 2: Agaricus campestris. Autor Eleazar Suárez.

La agaritina es un derivado de la fenilhidrazina⁸ que se sintetiza en el micelio desde donde se traslada a la seta, especialmente a las esporas, de Agaricus spp. (Fig. 2) “champiñones”. La mayor concentración se alcanza en la especie de mayor consumo en todo el mundo: Agaricus bisporus. Es más importante cuando se consumen maduros con las láminas ya marrones por el alto contenido esporal.

Son tóxicas las nitrosaminas encontradas en especies de hongos, que habitan en lugares muy abonados.

c: Se conoce, igualmente, la capacidad que muestran muchos hongos, incluidos diversos comestibles, para concentrar en sus fructificaciones cantidades relevantes de clordano, compuestos fosforados y otros pesticidas que se emplean con frecuencia en céspedes de parques y jardines o incluso de isótopos radiactivos. Merece destacarse el cesio encontrado en el muy exquisito Xerocomus badius.

Más significativa todavía es su predisposición a absorber metales pesados. Los más importantes, por su prevalencia y la gravedad de su toxicidad son: plomo, mercurio y cadmio. La absorción se realiza a través del micelio, consiguiéndose concentraciones en la seta muy superiores a las del suelo.

Se ha detectado plomo en ejemplares de Lepista nuda, Tricholoma equestre y Lactarius deliciosus. La acumulación de mercurio es notoria en las fructificaciones recolectadas cerca de fábricas de cloro o pasta de papel, calderas de calefacción, etc., objetivándose especialmente en especies del género Agaricus; las más acumuladoras son Agaricus campestris, A. arvensis y A. silvaticus. El cadmio se ha encontrado en diversos hongos cuyo hábitat se encuentra próximo a fábricas de plástico, galvanizados y depuradoras, siendo más asimilable el de suelos ácidos. En España, las cifras mayores se dieron en Pleurotus ostreatus, Pleurotus eryngii, Lactarius deliciosus y Agaricus urinascens^9,10.

B) Intoxicaciones por especies del Género Morchella

Varias especies del género Morchella son de las consumidas y comercializadas más apreciadas; ello no es óbice para su implicación en episodios de intoxicaciones¹¹ a pesar que no se haya encontrado ningún principio activo responsable hasta el momento actual.

Las primeras descripciones se refieren a 1976¹² quedando demostrados  cuatro cuadros clínicos: Neurológico, Gastrointestinal, Hemolisis y otros.Fig. 3: Morchella conica. Autor Eleazar Suárez.

1: Neurológico

Aparece con un periodo de incubación entre 10 a 24 horas tras consumo de setas cocinadas e incluso previamente desecadas; la intensidad del cuadro es proporcional a la cantidad ingerida.  Consiste en mareo, inestabilidad, incoordinación de la marcha, temblor generalizado de predominio distal, espasmos musculares, nistagmus y movimientos oculares anormales, alteraciones pupilares (miosis o midriasis) disartria, disfagia y somnolencia o confusión, alucinaciones, agitación, convulsiones y diversos síntomas piramidales o extrapiramidales.

En general se resuelve en horas, pero puede prolongarse hasta unos 7 días. No se han descrito secuelas.

El primer episodio español fue presentado en el I Congreso Nacional de Toxicología¹³,  había ocurrido en la primavera del año 2004, asociado a Morchella  esculenta var. rigida, recogida en bosques de ribera del norte de España y siempre relacionada ecológicamente con fresnos. Posteriormente, la toxicidad neurológica se ha descrito en múltiples localidades españolas y con otras especies de Morchella: Morchella conica, (Fig. 3) M. rotunda, M. vulgaris.

2º Gastrointestinal

Se manifiesta en forma de náuseas, vómitos, dolor abdominal y diarrea tras un periodo de incubación que oscila entre 30 min. a 5 horas. Aparece en relación con el consumo en crudo, lo que indica la posibilidad de toxinas termolábiles que se volatilizarían con la cocción.

La severidad es variable, en general moderada pero puede ser muy grave como en el caso que publicamos de un un hombre de cincuenta y dos años, que treinta minutos después de consumir cuatro pequeños ejemplares de Morchella conica crudos desarrolló un cuadro de náuseas, malestar general y deposiciones líquidas prácticamente continuas, con deterioro progresivo del estado de conciencia. A su ingreso en el Hospital de Teruel se hallaba en situación de coma y shock con tensión arterial indetectable, taquicardia, taquipnea, respiración acidótica, cianosis periférica, frialdad y livideces cutáneas generalizadas. El enfermo precisó intensísima reposición de volumen y electrolitos y drogas vasoactivas. La evolución fue favorable, con persistencia de diarrea durante treinta y seis horas y recuperación total⁴.

En la serie de Saviuc¹² del Poison Control Centre de Angers, que revisa las intoxicaciones por Morchella, entre 1976 y 2006 hay 146 casos (55,3%)  de gastroenteritis aguda.

Otra serie destacable es la canadiense (Vancouver, British Columbia)¹⁴ que afectó a 77 adultos en 1991, tras un banquete en el que les fueron servidas Morchella y otras setas crudas.

3º Hemolítico

Si bien tradicionalmente se habla de hemolisis, producida por hemolisinas termolábiles en ningún trabajo se encuentra inequívocamente demostrada la hemolisis. Existe un dicho popular en Cataluña: "Qui menja múrgules, pixa fosc" que podría sugerir su presencia.

4º Otros síntomas

Algunas personas 8 (4,3%), según el estudio referido de Saviuc¹² presentan cefalea, astenia y sudoración sin ningún otro de los síntomas previamente descritos y se resuelven por completo.

C) Rabdomiolisis por setas

En 2001² se publica en la prestigiosa revista New Engl. J. Med. el artículo “Wild-Mushroom Intoxication as a cause of rhabdomyolisis”. En él, Bedry et al., describen 12 casos de rabdomiolisis severa, de los cuales 3  fallecieron. En todos los casos hubo un consumo repetido y muy abundante, durante 3 comidas consecutivas de Tricholoma equestre ”seta de los caballeros” (Fig. 4) considerada como excelente comestible desde la antigüedad.

Los casos se produjeron entre 1992 y 2000 en Francia. El periodo de incubación osciló entre 24 y 72 horas y todos presentaron mialgias, debilidad muscular de predominio en la región proximal de las piernas, náuseas moderadas, eritema facial, disnea y orina oscura.  En los tres que fallecieron se comprobó temperatura hasta 42º^c, afectación cardiaca compatible con miocarditis aguda e insuficiencia renal. La analítica de todos ellos presentaba valores de CPK superiores a 130.000 U/L con CPK Mb normales. La biopsia de músculo estriado (cuádriceps) y cardiaco, mostró signos de lesión muscular aguda. Los fallecidos recibieron tratamiento en la Unidad de Cuidados Intensivos. En los supervivientes las enzimas musculares iniciaron la normalización a partir del quinceavo día y finalmente se recuperaron sin secuelas.

Las alteraciones enzimáticas y las lesiones microscópicas se reprodujeron en ratones de experimentación alimentados con extracto de Tricoloma equestre, sin conseguir aislar ningún tóxico.Fig. 4: Tricholoma equestre. Autor Eleazar Suárez.

Posteriormente se han publicado casos igualmente mortales en humanos en Polonia con Tricoloma equestre y 9 casos de rabdomiolisis en Taiwan con Russula subnigricans. Nieminen P¹⁵ ha comprobado aumento de CPK con Boletus edulis en humanos y en  ratones de experimentación, tras alimentarlos con altas dosis de Russula spp, Cantharellus cibarius, Albatrellus ovinus y Leccinium versipelle. Estos hechos le llevan a la hipótesis de una toxicidad inespecífica que requiere una sensibilidad individual y el consumo de los hongos en grandes cantidades.

D) Dermatitis flagelada por Shitake: Lentinus edodes

Lentinus edodes= Lentinula edodes (Fig. 5) es una especie consumida ampliamente en China y Japón, siendo comercializada en los mercados occidentales, tanto en fresco, desecada o en conservas industriales. En la literatura médica la encontramos relacionada con diversas patologías respiratorias: rinitis, asma y neumonitis por hipersensibilidad y conjuntivitis, especialmente como enfermedad profesional por inhalación de esporas, de los manipuladores y cultivadores del hongo.

En 1977 Nakamura¹⁶ describe la primera serie de 23 casos de Eritema flagelado tras el consumo de shitake crudo o poco cocinado. Progresivamente se han ido publicando nuevos casos en todo el mundo. En España, tras la primera descripción en 2011 por T. Díaz-Corpas¹⁷  se han comunicado numerosos casos.

La dermatitis flagelada (ver imágenes de cita 17,) se presenta tras un periodo de incubación de 48 a 72 horas, en forma de lesiones lineales eritematosas, papulosas, petequiales o vesiculosas que se entrecruzan entre sí y que predominan en tronco, abdomen, miembros superiores, cuello e incluso cara, acompañándose característicamente de intenso prurito. Entre las lesiones aparecen áreas de piel sana lo que recuerda las lesiones por rascado. No se acompañan de afectación mucosa ni sistémica. Suele resolverse entre una a tres semanas, con tratamiento sintomático de esteroides tópicos y antihistamínicos. Recuerda a la dermatitis flagelada por Bleomicina¹⁹, si bien no aparecen alteraciones de la pigmentación tras su resolución; igualmente se ha descrito en el curso de Dermatomiositis autoinmune.

En la biopsia se observa edema papilar; infiltrados perivasculares de  linfocitos, neutrófilos, eosinófilos e histiocitos, espongiosis y elongación de las crestas epiteliales, sin ningún carácter patognomónico por lo que se considera una entidad de diagnóstico clínico.

Lentinan es un glicopolisacárido termolábil extraído de la seta, utilizado en el tratamiento de neoplasias gastrointestinales en Japón, al que se asocian como efecto secundario lesiones cutáneas similares a la dermatitis flagelada considerándose  que actuaría mediante la producción de IL-1, si bien no está totalmente demostrado. Se ha postulado igualmente el origen inmuno alérgico pero las pruebas epicutáneas suelen ser negativas, y los test cutáneos han mostrado resultados variables. En estas circunstancias la hipótesis más factible es que se trate de una reacción de hipersensibilidad retardada al hongo.Fig. 5: Lentinus edodes. Autor M. Pérez de Gregorio.

CONCLUSIONES

Dado que el consumo de setas ha aumentado considerablemente en las últimas décadas, lo han hecho paralelamente tanto las verdaderas intoxicaciones como las reacciones adversas y las patologías comunes con las toxiinfecciones alimentarias. Asimismo han aparecido nuevos cuadros tóxicos producidos por especies comestibles muy cotizadas gastronómicamente.

Recomiendo su consumo en pequeñas cantidades, siempre cocinadas y espaciadas en el tiempo, aunque la recolección haya sido abundante y ante la duda ¡No comer!.

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